Genetic and Genomic Perspectives on Emerging and Re-Emerging Plant Diseases Генетические и геномные перспективы в изучении новых и повторно возникающих болезней растений Өсімдіктердің алғаш пайда болатын және қайта пайда болатын ауруларын зерттеудегі генетикалық және геномдық перспективалар

AbstractАннотацияАңдатпа

Graphical AbstractГрафический абстрактГрафикалық аңдатпа

IntroductionВведениеКіріспе

Emerging and re-emerging plant diseases are increasing in frequency and severity. This increase is driven by climate change, intensified agriculture, larger monocultures, and the unprecedented connectivity in global trade and movement of planting materials (Fisher et al. 2012; D.P. Bebber et al. 2014; Ristaino et al. 2021; Raza and Bebber 2022). These factors alter host–pathogen interactions and environmental dynamics, allowing pathogens to extend their geographic ranges, explore new host species, and overcome existing resistances (Ristaino et al. 2021; Raza and Bebber 2022). As a result, the likelihood of epidemics and disease pandemics in key crops rises. Analyzing historical and recent outbreak strains through genomic mining, combined with enhanced surveillance, is crucial for developing early warning systems and understanding how pathogens are introduced and spread (Ristaino et al. 2021). Частота и серьезность возникающих и вновь возникающих болезней растений увеличивается. Этот рост обусловлен изменением климата, интенсификацией сельского хозяйства, более крупными монокультурами и беспрецедентными связями в глобальной торговле и перемещении посадочного материала (Фишер и др., 2012; Д. П. Беббер и др., 2014; Ристаино и др., 2021; Раза и Беббер, 2022). Эти факторы изменяют взаимодействие хозяина и патогена и динамику окружающей среды, позволяя патогенам расширять свой географический ареал, осваивать новые виды хозяев и преодолевать существующую устойчивость (Ristaino et al. 2021; Raza and Bebber 2022). В результате возрастает вероятность эпидемий и пандемий заболеваний ключевых культур. Анализ исторических и недавних вспышек штаммов посредством геномного анализа в сочетании с усиленным эпиднадзором имеет решающее значение для разработки систем раннего предупреждения и понимания того, как патогены заносятся и распространяются (Ristaino et al. 2021). Өсімдіктердің жаңадан пайда болған және қайта пайда болатын аурулары жиілігі мен ауырлығы артып келеді. Бұл өсім климаттың өзгеруіне, ауыл шаруашылығының қарқындауына, ірі мономәдениеттерге және жаһандық сауда мен көгалдандыру материалдарының қозғалысына бұрын-соңды болмаған байланыспен байланысты (Fisher et al. 2012; D.P. Bebber et al. 2014; Ristaino et al. 2021; Raza and Bebber 2022). Бұл факторлар қоздырғыштар мен патогендердің өзара әрекеттесуін және қоршаған ортаның динамикасын өзгертіп, патогендерге географиялық ауқымын кеңейтуге, жаңа хост түрлерін зерттеуге және бар қарсылықтарды жеңуге мүмкіндік береді (Ristaino et al. 2021; Raza and Bebber 2022). Нәтижесінде негізгі ауыл шаруашылығы дақылдарында эпидемиялар мен аурулардың пандемиясының ықтималдығы артады. Геномдық өндіру арқылы тарихи және соңғы індет штаммдарын талдау, күшейтілген қадағалаумен бірге ерте ескерту жүйелерін дамыту және патогендердің қалай енгізілетінін және таралуын түсіну үшін өте маңызды (Ristaino et al. 2021).

Over the last ten years, advances in genetic and genomic technologies have revolutionized the detection, characterization, and management of threats to plant health. Whole-genome sequencing (WGS) and population genomics now allow for strain-level identification of bacteria, fungi, oomycetes, and viruses (Grünwald et al. 2016; Everhart et al. 2021). These methods enable detailed insights into outbreak origins, transmission routes, and evolutionary patterns when combined with spatial–temporal data. This “genomic epidemiology” method provides practical guidance for quarantine, eradication, and management by distinguishing between single and multiple introductions, identifying reservoirs, and tracking the emergence of adaptive trait variants (Grünwald et al. 2016). Соңғы он жылда генетикалық және геномдық технологиялардағы жетістіктер өсімдіктердің денсаулығына төнетін қауіптерді анықтау, сипаттау және басқаруда төңкеріс жасады. Бүкіл геномды секвенирлеу (WGS) және популяция геномикасы қазір бактерияларды, саңырауқұлақтарды, омицеттер мен вирустарды штамм деңгейінде анықтауға мүмкіндік береді (Grünwald et al. 2016; Everhart et al. 2021). Бұл әдістер кеңістіктік-уақыттық деректермен үйлескенде індеттің шығу тегі, таралу жолдары және эволюциялық заңдылықтар туралы егжей-тегжейлі түсінік алуға мүмкіндік береді. Бұл «геномдық эпидемиология» әдісі бір және бірнеше енгізуді ажырату, резервуарларды анықтау және адаптивті белгілер нұсқаларының пайда болуын қадағалау арқылы карантинге, жоюға және басқаруға практикалық нұсқаулар береді (Grünwald et al. 2016). Частота и серьезность возникающих и вновь возникающих болезней растений увеличивается. Этот рост обусловлен изменением климата, интенсификацией сельского хозяйства, более крупными монокультурами и беспрецедентными связями в глобальной торговле и перемещении посадочного материала (Фишер и др., 2012; Д. П. Беббер и др., 2014; Ристаино и др., 2021; Раза и Беббер, 2022). Эти факторы изменяют взаимодействие хозяина и патогена и динамику окружающей среды, позволяя патогенам расширять свой географический ареал, осваивать новые виды хозяев и преодолевать существующую устойчивость (Ristaino et al. 2021; Raza and Bebber 2022). В результате возрастает вероятность эпидемий и пандемий заболеваний ключевых культур. Анализ исторических и недавних вспышек штаммов посредством геномного анализа в сочетании с усиленным эпиднадзором имеет решающее значение для разработки систем раннего предупреждения и понимания того, как патогены заносятся и распространяются (Ristaino et al. 2021).

In parallel, high-throughput sequencing (HTS) has become a cornerstone for unbiased pathogen detection and discovery (Massart et al. 2014; Roossinck et al. 2015; Villamor et al. 2019). Metagenomic and viromic methods are especially useful for diagnosing complex infections, uncovering hidden co-infections, and detecting new or unexpected viruses that targeted tests might miss. These techniques are growing in importance for clonally propagated crops and vegetatively spread planting materials, where latent infections can remain undetected and cause re-infection across regions and seasons (Boykin et al. 2019). Параллельно высокопроизводительное секвенирование (HTS) стало краеугольным камнем для беспристрастного обнаружения и обнаружения патогенов (Massart et al. 2014; Roossinck et al. 2015; Villamor et al. 2019). Метагеномные и виромные методы особенно полезны для диагностики сложных инфекций, выявления скрытых коинфекций и обнаружения новых или неожиданных вирусов, которые могут быть пропущены целевыми тестами. Важность этих методов возрастает для клонально размножаемых культур и вегетативно распространяемых посадочных материалов, где латентные инфекции могут оставаться незамеченными и вызывать повторное заражение в разных регионах и сезонах (Бойкин и др., 2019). Сонымен қатар, жоғары өнімді секвенирлеу (HTS) патогенді бейтарап анықтау және ашудың негізгі іргетасы болды (Massart және басқалар. 2014; Roossinck және басқалар. 2015; Вильямор және басқалар. 2019). Метагеномикалық және вирустық әдістер әсіресе күрделі инфекцияларды диагностикалау, жасырын бірлескен инфекцияларды ашу және мақсатты сынақтар өткізіп жіберуі мүмкін жаңа немесе күтпеген вирустарды анықтау үшін пайдалы. Бұл әдістер клондық жолмен таралатын дақылдар мен вегетативті түрде таралған отырғызу материалдары үшін маңыздылығы артып келеді, мұнда жасырын инфекциялар анықталмай қалуы және аймақтар мен маусымдар бойынша қайта инфекцияны тудыруы мүмкін (Boykin et al. 2019).

A significant conceptual change has happened in pathogenomics: relying on a single reference genome is often insufficient to capture the full spectrum of variation important for virulence and host interactions adaptation (Möller and Stukenbrock 2017; Badet and Croll 2020). Pangenome and graph-based frameworks identify gene presence–absence variations, structural variants, and copy-number changes, which are crucial for effector repertoires and the swift loss of resistance in the field (Plissonneau et al. 2018). Recent research demonstrates that pangenome-level analyses can uncover significant effector copy-number variation and other forms of genomic plasticity that are often undetected by reference-centric methods. This enhances our capacity to predict and track high-risk pathogens' lineages (Plissonneau et al. 2018; Badet and Croll 2020). В патогеномике произошёл существенный концептуальный сдвиг: опора на единственный референсный геном часто недостаточна, чтобы охватить весь спектр вариаций, важных для вирулентности и адаптации взаимодействий с хозяином (Möller and Stukenbrock 2017; Badet and Croll 2020). Пангеномные и граф-ориентированные подходы выявляют вариации присутствия/отсутствия генов, структурные варианты и изменения числа копий, критичные для репертуаров эффекторов и быстрого разрушения устойчивости в поле (Plissonneau et al. 2018; Möller and Stukenbrock 2017). Современные исследования демонстрируют, что перенос внимания на вариабельный (accessory) геном даёт более точную картину эволюции вирулентности и динамики вспышек (Badet and Croll 2020; Fisher et al. 2021). Патогеномикада маңызды тұжырымдамалық өзгеріс болды: бір ғана референстік геномға сүйену вируленттілік пен иесімен өзара әрекеттесуге бейімделуге қатысты вариациялардың толық ауқымын жиі қамтымайды (Möller and Stukenbrock 2017; Badet and Croll 2020). Пангеномдық және графқа негізделген тәсілдер гендердің бар‑жоқ вариациясын, құрылымдық варианттарды және көшірме санының өзгерістерін анықтайды; бұлар эффекторлық репертуарлар және егістікте төзімділіктің жылдам бұзылуы үшін шешуші (Plissonneau et al. 2018; Möller and Stukenbrock 2017). Соңғы зерттеулер өзгермелі (accessory) геномға назар аудару вируленттіліктің эволюциясы мен өршу динамикасын дәлірек түсіндіретінін көрсетеді (Badet and Croll 2020; Fisher et al. 2021).

On the host side, advances in genomics, including genome-wide association studies (GWAS), genomic selection, and pangenome-informed analysis of resistance loci, are enhancing the identification and application of durable resistance (Montesinos-López et al. 2021; Upadhyaya et al. 2024). The integration of machine learning with genomic datasets further supports resistance prediction and the prioritization of loci for breeding, offering a path to faster and more precise responses to evolving pathogen populations (Sperschneider 2020; Upadhyaya et al. 2024). Со стороны хозяина достижения в геномике, включая полногеномные ассоциативные исследования (GWAS), геномную селекцию и пангеном‑информированный анализ локусов устойчивости, улучшают выявление и внедрение долговременной устойчивости (Montesinos-López et al. 2021; Upadhyaya et al. 2024). Интеграция методов машинного обучения с геномными наборами данных поддерживает прогнозирование устойчивости и приоритизацию локусов для селекции, что позволяет быстрее и точнее адаптировать селекционные программы к эволюции популяций патогенов (Montesinos-López et al. 2021). Ие өсімдік жағынан геномикадағы жетістіктер, соның ішінде бүкіл геномдық ассоциациялық зерттеулер (GWAS), геномдық селекция және төзімділік локустарын пангеномға негізделген талдау, ұзақ мерзімді төзімділікті анықтау мен енгізуді жақсартады (Montesinos-López et al. 2021; Upadhyaya et al. 2024). Машиналық оқытуды геномдық деректермен интеграциялау төзімділікті болжауды және селекция үшін локустарды басымдықпен таңдауды қолдайды, бұл патоген популяцияларының эволюциясына селекциялық бағдарламаларды неғұрлым жылдам әрі дәл бейімдеуге мүмкіндік береді (Montesinos-López et al. 2021).

Thus, genetic and genomic approaches enable comprehensive analysis of emerging and re-emerging plant diseases. In this review, the following topics will be discussed: (i) genomic surveillance for plant disease outbreak reconstruction, (ii) HTS-based diagnostics and metagenomics, (iii) pathogen pangenomics and effector-mediated virulence, and (iv) prediction and risk assessment of emerging and re-emerging plant diseases. Таким образом, генетические и геномные подходы обеспечивают комплексный анализ возникающих и повторно возникающих болезней растений. В настоящем обзоре рассматриваются: (i) геномный мониторинг для реконструкции вспышек болезней растений, (ii) диагностика на основе HTS и метагеномика, (iii) пангеномика патогенов и эффектор-опосредованная вирулентность и (iv) прогнозирование и оценка риска возникающих и повторно возникающих болезней растений. Осылайша, генетикалық және геномдық тәсілдер өсімдіктердің жаңа пайда болатын және қайта пайда болатын ауруларын жан-жақты талдауға мүмкіндік береді. Бұл шолуда: (i) өсімдік аурулары өршулерін реконструкциялауға арналған геномдық қадағалау, (ii) HTS-ке негізделген диагностика және метагеномика, (iii) патоген пангеномикасы және эффекторлар арқылы іске асатын вируленттілік, сондай-ақ (iv) өсімдіктердің жаңа пайда болатын және қайта пайда болатын ауруларын болжау мен тәуекелді бағалау қарастырылады.

Genomic surveillance for outbreak reconstructionГеномный мониторинг для реконструкции вспышекӨршу реконструкциясына арналған геномдық қадағалау

Genomic surveillance now plays a key role in modern plant pathology, offering high resolution for tracing disease outbreaks and studying how plant pathogens emerge and re-emerge. Unlike traditional methods that depend on phenotypic traits or limited genetic markers, whole-genome sequencing (WGS) allows researchers to determine pathogen origins, migration paths, population structures, and evolutionary patterns at the strain level. This progress has been fueled by advancements in sequencing technology, population genomics analysis, and increased access to existing collections of historical and current pathogen samples . Геномный мониторинг сегодня играет ключевую роль в современной фитопатологии, обеспечивая высокое разрешение для трассировки вспышек и изучения механизмов возникновения и повторного возникновения патогенов растений. В отличие от традиционных подходов, основанных на фенотипических признаках или ограниченном наборе генетических маркеров, полногеномное секвенирование (WGS) позволяет определять происхождение патогенов, миграционные пути, популяционную структуру и эволюционные закономерности на уровне штаммов. Развитие таких методов обусловлено удешевлением секвенирования, прогрессом популяционной геномики и расширением доступа к коллекциям образцов, полученных в разные годы, что обеспечивает высокую временную разрешающую способность при реконструкции эпидемических процессов (Grünwald et al. 2016; Everhart et al. 2021). Геномдық қадағалау қазіргі фитопатологияда негізгі рөл атқарып, ауру өршулерін қадағалау және өсімдік патогендерінің пайда болуы мен қайта пайда болу механизмдерін зерттеу үшін жоғары айқындағыштық береді. Фенотипке немесе шектеулі маркерлерге негізделген дәстүрлі тәсілдерден айырмашылығы, бүкіл геномды секвенирлеу (WGS) патогендердің шығу тегін, көші-қон жолдарын, популяциялық құрылымын және эволюциялық үлгілерін штамм деңгейінде анықтауға мүмкіндік береді. Мұндай мүмкіндіктер секвенирлеу құнының төмендеуімен, популяциялық геномиканың дамуымен және әртүрлі жылдары жиналған үлгілер коллекцияларына қолжетімділіктің кеңеюімен қамтамасыз етіледі, бұл эпидемиялық үдерістерді реконструкциялауда жоғары уақыттық айқындағыштық береді (Grünwald et al. 2016; Everhart et al. 2021).

McDonald and Stukenbrock (2016) provided a comprehensive evolutionary framework for understanding the emergence and re-emergence of plant diseases. They explained that pathogen emergence arises from interconnected processes occurring at various spatial and temporal scales, including long-distance migration, recombination, natural selection, and host adaptation (McDonald and Stukenbrock 2016). By combining population genetics with epidemiological principles, this study demonstrated how genome-scale data can trace outbreak histories and distinguish between local evolutionary changes and multiple separate introductions. This differentiation is essential for accurate outbreak reconstruction and the development of effective quarantine, surveillance, and disease control measures. Макдональд и Стукенброк (2016) предоставили комплексную эволюционную основу для понимания возникновения и повторного появления болезней растений. Они объяснили, что появление патогенов возникает в результате взаимосвязанных процессов, происходящих в различных пространственных и временных масштабах, включая миграцию на большие расстояния, рекомбинацию, естественный отбор и адаптацию хозяина (McDonald and Stukenbrock 2016). Объединив популяционную генетику с эпидемиологическими принципами, это исследование продемонстрировало, как данные в масштабе генома могут отслеживать историю вспышек и различать локальные эволюционные изменения и множественные отдельные интродукции. Эта дифференциация необходима для точной реконструкции вспышки и разработки эффективных мер карантина, надзора и борьбы с болезнями. McDonald and Stukenbrock (2016) өсімдік ауруларының пайда болуы мен қайта пайда болуын түсіну үшін жан-жақты эволюциялық негізді қамтамасыз етті. Олар патогеннің пайда болуы әртүрлі кеңістіктік және уақыттық масштабта болатын өзара байланысты процестерден туындайтынын түсіндірді, соның ішінде алыс қашықтыққа қоныс аудару, рекомбинация, табиғи іріктеу және хост бейімделуі (McDonald and Stukenbrock 2016). Популяциялық генетиканы эпидемиологиялық принциптермен үйлестіре отырып, бұл зерттеу геномдық масштабтағы деректердің індет тарихын қадағалай алатынын және жергілікті эволюциялық өзгерістер мен бірнеше бөлек кіріспелерді қалай ажырата алатынын көрсетті. Бұл дифференциация эпидемия ошағын дәл қалпына келтіру және тиімді карантиндік, қадағалау және ауруды бақылау шараларын әзірлеу үшін өте маңызды.

The significance of global genomic surveillance in tracking plant disease outbreaks is evident, as research indicates that current epidemic patterns are increasingly influenced by global connectivity, climate change, and intensified farming practices (Ristaino et al. 2021). These factors collectively increase the frequency, scale, and complexity of outbreaks, emphasizing the importance of coordinated genomic monitoring for early detection and rapid response. While genome-scale analyses provide detailed insights into pathogen dissemination and entry paths, they also show that genomic data alone are insufficient for precise outbreak reconstruction. Accurate conclusions depend on integrating genomic information with spatial, temporal, host, and trade-related data. The absence of comprehensive datasets acts as a major obstacle to effective surveillance and phytosanitary decision-making. Значение глобального геномного надзора для отслеживания вспышек болезней растений очевидно, поскольку исследования показывают, что на нынешние модели эпидемий все больше влияют глобальные связи, изменение климата и интенсификация методов ведения сельского хозяйства (Ristaino et al. 2021). В совокупности эти факторы увеличивают частоту, масштаб и сложность вспышек, подчеркивая важность скоординированного геномного мониторинга для раннего выявления и быстрого реагирования. Хотя анализ в масштабе генома дает детальное представление о путях распространения и проникновения патогенов, он также показывает, что одних только геномных данных недостаточно для точной реконструкции вспышки. Точные выводы зависят от интеграции геномной информации с пространственными, временными, данными о хозяине и торговле. Отсутствие полных наборов данных является основным препятствием для эффективного надзора и принятия фитосанитарных решений. Өсімдік ауруларының өршуін қадағалаудағы жаһандық геномдық қадағалаудың маңыздылығы айқын, өйткені зерттеулер қазіргі эпидемияға жаһандық байланыс, климаттың өзгеруі және қарқынды ауылшаруашылық тәжірибесі көбірек әсер ететінін көрсетеді (Ristaino et al. 2021). Бұл факторлар індеттердің жиілігін, ауқымын және күрделілігін бірге арттырады, ерте анықтау және жылдам әрекет ету үшін үйлестірілген геномдық мониторингтің маңыздылығын атап көрсетеді. Геномдық масштабтағы талдаулар патогеннің таралуы мен ену жолдары туралы егжей-тегжейлі түсініктерді қамтамасыз еткенімен, олар сонымен қатар геномдық деректердің тек індетті қайта құру үшін жеткіліксіз екенін көрсетеді. Нақты қорытындылар геномдық ақпаратты кеңістіктік, уақытша, хост және саудаға қатысты деректермен біріктіруге байланысты. Жан-жақты деректер жиынтығының жоқтығы тиімді қадағалау мен фитосанитарлық шешімдер қабылдауға үлкен кедергі болып табылады.

Numerous landmark studies demonstrate the effectiveness of genomic surveillance in reconstructing both historical and recent outbreaks. A notable example is Yoshida et al.'s work, which used historical herbarium specimens to reconstruct the pathogen behind the Irish potato famine, Phytophthora infestans (Yoshida et al. 2013). This study demonstrated that the extinct lineage HERB-1 was responsible for 19th-century pandemics and showed how temporal genomic data can uncover lineage replacements that might otherwise go unnoticed. It set a benchmark for “historical pathogenomics" and emphasized technical challenges such as DNA degradation, limited sample access, and the importance of strict ancient DNA authentication. Многочисленные исторические исследования демонстрируют эффективность геномного надзора в реконструкции как исторических, так и недавних вспышек. Ярким примером является работа Йошиды и др., в которой образцы исторических гербариев использовались для реконструкции возбудителя картофельного голода в Ирландии — Phytophthora infestans (Yoshida et al. 2013). Это исследование продемонстрировало, что вымершая линия HERB-1 была ответственна за пандемии 19-го века, и показало, как временные геномные данные могут выявить замены линий, которые в противном случае могли бы остаться незамеченными. Он установил эталон для «исторической патогеномики» и подчеркнул технические проблемы, такие как деградация ДНК, ограниченный доступ к образцам и важность строгой аутентификации древней ДНК. Көптеген маңызды зерттеулер геномдық қадағалаудың тарихи және жақында болған індеттерді қалпына келтірудегі тиімділігін көрсетеді. Көрнекті мысал - ирландиялық картоп аштықтың артындағы патогенді қалпына келтіру үшін тарихи гербарий үлгілерін пайдаланған Йошида және т.б. жұмысы Phytophthora infestans (Yoshida et al. 2013). Бұл зерттеу жойылған HERB-1 тегінің 19 ғасырдағы пандемияға жауапты екенін көрсетті және уақытша геномдық деректер басқа жағдайда байқалмай қалуы мүмкін ұрпақты ауыстыруды қалай ашатынын көрсетті. Ол «тарихи патогеномика» үшін эталон белгіледі және ДНҚ деградациясы, үлгіге шектеулі қол жеткізу және ежелгі ДНҚ аутентификациясының маңыздылығы сияқты техникалық қиындықтарға баса назар аударды.

Genomic surveillance has demonstrated its effectiveness in reconstructing ongoing epidemics. Hubbard et al. coined the term “field pathogenomics” by employing large-scale sequencing to monitor the emergence and dissemination of wheat yellow rust (Puccinia striiformis) (Hubbard et al. 2015). This approach enabled near real-time insights into population turnover and the appearance of aggressive genotypes. However, subsequent analyses have shown that such reconstructions are highly sensitive to sampling design; uneven geographic coverage can bias phylogeographic inference and lead to incorrect conclusions about the direction and timing of pathogen spread. Геномный мониторинг эффективен и для текущих эпидемий. Hubbard и соавт. («field pathogenomics») применили крупномасштабное секвенирование для мониторинга жёлтой ржавчины пшеницы Puccinia striiformis и получили данные почти в реальном времени (Hubbard et al. 2015). При этом точность реконструкции зависит от дизайна выборки и качества эпидемиологических наблюдений. Геномдық қадағалау жүріп жатқан эпидемияларда да тиімді. Hubbard және әріптестері («field pathogenomics») Puccinia striiformis қоздыратын бидайдың сары татын бақылау үшін ауқымды секвенирлеуді қолданып, деректерді дерлік нақты уақыт режимінде алды (Hubbard et al. 2015). Дегенмен реконструкция сапасы үлгі алу дизайнына және эпидемиологиялық бақылаулардың сапасына тәуелді.

Although genomic surveillance has great potential for transformation, it encounters several key limitations that should be clearly addressed when considering emerging and re-emerging plant diseases. First, sampling bias is widespread; genomic data often favors regions with robust research infrastructure while neglecting outbreak areas. Second, incomplete or inconsistent metadata can hinder epidemiological analysis, turning genomic data into mere descriptive phylogenies rather than useful reconstruction tools. Third, biological complexities such as recombination, hybridization, and varying clonality statuses make standard phylogenetic analysis challenging and necessitate pathogen-specific approaches. Хотя геномный надзор обладает огромным потенциалом для трансформации, он сталкивается с несколькими ключевыми ограничениями, которые следует четко учитывать при рассмотрении возникающих и повторно возникающих болезней растений. Во-первых, широко распространена систематическая ошибка выборки; Геномные данные часто отдают предпочтение регионам с надежной исследовательской инфраструктурой, игнорируя при этом районы вспышек. Во-вторых, неполные или противоречивые метаданные могут препятствовать эпидемиологическому анализу, превращая геномные данные в простые описательные филогении, а не в полезные инструменты реконструкции. В-третьих, биологические сложности, такие как рекомбинация, гибридизация и различные статусы клональности, делают стандартный филогенетический анализ сложным и требуют подходов, специфичных для патогенов. Геномдық қадағалау трансформация үшін үлкен әлеуетке ие болғанымен, ол пайда болған және қайта пайда болатын өсімдіктер ауруларын қарастырған кезде нақты шешілуі керек бірнеше негізгі шектеулерге тап болады. Біріншіден, сынама алудың ауытқуы кең таралған; геномдық деректер көбінесе індет ошақтарын елемей, сенімді зерттеу инфрақұрылымы бар аймақтарды қолдайды. Екіншіден, толық емес немесе сәйкес келмейтін метадеректер эпидемиологиялық талдауға кедергі келтіруі мүмкін, геномдық деректерді пайдалы қайта құру құралдарына емес, жай сипаттамалық филогенияға айналдырады. Үшіншіден, рекомбинация, будандастыру және әртүрлі клоналдылық күйлері сияқты биологиялық күрделіліктер стандартты филогенетикалық талдауды қиындатады және патогендік спецификалық тәсілдерді қажет етеді.

Recent studies are increasingly highlighting the importance of shifting from single-reference methods to surveillance frameworks that consider populations and pangenomes. Although these approaches are still developing, they are especially important for pathogens with high variability in their accessory genomes, where critical virulence factors might not be present in standard reference genomes and could therefore be missed during outbreak investigations. Современные исследования всё чаще подчёркивают необходимость перехода от анализа относительно одного референса к популяционным и пангеномным подходам, поскольку они лучше отражают генетическое разнообразие и адаптацию патогенов (Möller and Stukenbrock 2017; Badet and Croll 2020; Skiadas et al. 2024). В исторической патогеномике это особенно важно, но возникают дополнительные сложности — аутентификация древней ДНК, деградация образцов и риск контаминации (Yoshida et al. 2013; Ristaino et al. 2021). Қазіргі зерттеулер бір ғана референске негізделген талдаудан популяциялық және пангеномдық тәсілдерге көшу қажеттігін жиі атап өтеді, өйткені олар патогендердің генетикалық әртүрлілігі мен бейімделуін жақсырақ қамтиды (Möller and Stukenbrock 2017; Badet and Croll 2020; Skiadas et al. 2024). Тарихи патогеномикада бұл аса маңызды, бірақ қосымша қиындықтар бар: көне ДНҚ-ны растау, үлгілердің деградациясы және контаминация қаупі (Yoshida et al. 2013; Ristaino et al. 2021).

HTS-based diagnostics and metagenomicsДиагностика на основе HTS и метагеномикаHTS-диагностика және метагеномика

High-throughput sequencing (HTS), also known as next-generation sequencing (NGS), has dramatically changed the landscape of plant pathology diagnostics. It enables broad, unbiased detection of multiple pathogens from a single sample, without prior knowledge of the organisms. Traditional methods such as PCR, ELISA, and culture-based tests typically detect only known pathogens for which specific probes, antibodies, or primers are available. In contrast, HTS offers high sensitivity and coverage by producing millions of sequence reads, which can be aligned to reference databases or assembled de novo to identify both known and novel infectious agents (Villamor et al. 2019). Высокопроизводительное секвенирование (HTS), также известное как секвенирование нового поколения (NGS), кардинально изменило ландшафт диагностики патологий растений. Это позволяет обеспечить широкое и объективное обнаружение нескольких патогенов в одном образце без предварительного знания организмов. Традиционные методы, такие как ПЦР, ИФА и культуральные тесты, обычно выявляют только известные патогены, для которых доступны специфические зонды, антитела или праймеры. Напротив, HTS обеспечивает высокую чувствительность и охват, производя миллионы прочтений последовательностей, которые можно сопоставить со справочными базами данных или собрать заново для идентификации как известных, так и новых инфекционных агентов (Villamor et al. 2019). Келесі ұрпақ секвенциясы (NGS) деп те аталатын жоғары өнімді секвенирлеу (HTS) өсімдіктер патологиясын диагностикалау ландшафтын түбегейлі өзгертті. Ол организмдер туралы алдын ала білмей-ақ, бір үлгіден бірнеше патогенді кең, бейтарап анықтауға мүмкіндік береді. ПТР, ИФА және культураға негізделген сынақтар сияқты дәстүрлі әдістер әдетте арнайы зондтар, антиденелер немесе праймерлер қол жетімді белгілі патогендерді ғана анықтайды. Керісінше, HTS белгілі және жаңа жұқпалы агенттерді анықтау үшін анықтамалық дерекқорларға теңестіруге немесе жаңадан жинақтауға болатын миллиондаған реттік оқуларды шығару арқылы жоғары сезімталдық пен қамтуды ұсынады (Villamor et al. 2019).

A primary application of HTS in plant diagnostics is to identify and characterize plant viruses and viroids. These pathogens are highly diverse, often asymptomatic, and challenging to detect with traditional methods. HTS enables the detection of entire viral genomes, low-abundance pathogens, and mixed infections, providing a far more detailed overview of viral diversity within plant tissues and associated environments. This method significantly outperforms targeted approaches in both sensitivity and comprehensiveness (Villamor et al. 2019). Performing HTS on total RNA (shotgun RNA-seq) or small interfering RNA fractions enables virus detection without prior knowledge of their identity. This method facilitates diagnosing known viruses and discovering new viruses and strains that may contribute to disease causes (Jaksa-Czotter et al. 2024). Основным применением HTS в диагностике растений является идентификация и характеристика вирусов и вироидов растений. Эти патогены очень разнообразны, часто бессимптомны, и их сложно обнаружить традиционными методами. HTS позволяет обнаруживать целые вирусные геномы, патогены с низкой распространенностью и смешанные инфекции, обеспечивая гораздо более подробный обзор вирусного разнообразия в тканях растений и связанных с ними средах. Этот метод значительно превосходит целевые подходы как по чувствительности, так и по полноте (Villamor et al. 2019). Выполнение HTS на тотальной РНК (дробовая РНК-секвенирование) или небольших фракциях интерферирующей РНК позволяет обнаруживать вирусы без предварительного знания их личности. Этот метод облегчает диагностику известных вирусов и обнаружение новых вирусов и штаммов, которые могут способствовать возникновению заболеваний (Jaksa-Czotter et al. 2024). Өсімдіктерді диагностикалауда HTS негізгі қолдануы өсімдік вирустары мен вироидтарын анықтау және сипаттау болып табылады. Бұл патогендер өте әртүрлі, көбінесе симптомсыз және дәстүрлі әдістермен анықтау қиын. HTS бүкіл вирустық геномдарды, аз мөлшердегі қоздырғыштарды және аралас инфекцияларды анықтауға мүмкіндік береді, бұл өсімдік тіндері мен онымен байланысты орталардағы вирустық әртүрлілікке анағұрлым егжей-тегжейлі шолуды қамтамасыз етеді. Бұл әдіс сезімталдық пен жан-жақтылық бойынша мақсатты тәсілдерден айтарлықтай асып түседі (Villamor et al. 2019). Жалпы РНҚ (мылтық RNA-seq) немесе кішкене кедергі жасайтын РНҚ фракцияларында HTS орындау олардың идентификациясын алдын ала білмей-ақ вирусты анықтауға мүмкіндік береді. Бұл әдіс белгілі вирустарды диагностикалауды және аурудың себептеріне ықпал етуі мүмкін жаңа вирустар мен штаммдарды ашуды жеңілдетеді (Jaksa-Czotter et al. 2024).

HTS-based metagenomic methods have been effectively used beyond viruses, extending to bacterial, fungal, oomycete, and mixed-pathogen communities. By sequencing all nucleic acids from both symptomatic and asymptomatic plant samples, metagenomics can identify the presence, relative levels, and genomic traits of various taxa, including those hard to culture or target with specific tests. This “shotgun” approach is particularly effective for complex diseases (Nizamani et al. 2023). A key advantage of HTS diagnostics is its ability to analyze the plant virome and microbiome at scale, offering valuable insights into the ecological context of disease. Studies using HTS have shown that plant samples often harbor a rich assemblage of viral and microbial sequences, including latent or cryptic pathogens that targeted testing would miss. By integrating HTS data with bioinformatic classification pipelines and expanding virus reference databases, researchers have uncovered previously undocumented viruses and sequence variants in crops and their wild relatives, thereby enhancing understanding of pathogen diversity and evolutionary dynamics (Nizamani et al. 2023). Метагеномные методы на основе HTS эффективны не только для вирусов: их применяют и к бактериальным, грибным и оомицетным патогенам (Rott et al. 2017; Chalupowicz et al. 2019). «Shotgun»‑подходы позволяют анализировать весь набор нуклеиновых кислот в образце и масштабно описывать виром/микробиом, включая малоизученные таксоны, что полезно для мониторинга и отслеживания вспышек. HTS-ке негізделген метагеномдық тәсілдер вирустармен шектелмей, бактериялық, саңырауқұлақ және оомицет патогендеріне де тиімді қолданылды (Rott et al. 2017; Chalupowicz et al. 2019). «Shotgun» тәсілі үлгідегі нуклеин қышқылдарының барлығын қамтып, виром мен микробиомды ауқымды сипаттауға мүмкіндік береді; бұл мониторинг және өршулерді қадағалау үшін пайдалы.

While HTS provides powerful diagnostic capabilities, several challenges limit its routine application in plant health monitoring. First, handling, assembling, and analyzing large volumes of sequence data require specialized bioinformatics skills and validated pipelines, which many diagnostic labs do not possess. Furthermore, precise taxonomic classification depends on comprehensive, well-annotated reference databases. However, many pathogen groups, particularly viruses, are underrepresented compared to their estimated diversity (Maina et al. 2024). Second, identifying resident, commensal, and pathogenic sequences in metagenomic datasets remains challenging without a robust epidemiological context and standardized sampling methods. Lastly, although the costs and infrastructure needs for HTS are decreasing, they remain significant compared to traditional diagnostics, which can hinder adoption in resource-limited environments (Maina et al. 2024). Хотя HTS предоставляет мощные диагностические возможности, ряд проблем ограничивает его повседневное применение для мониторинга состояния растений. Во-первых, обработка, сборка и анализ больших объемов данных о последовательностях требуют специальных навыков биоинформатики и проверенных конвейеров, которыми не обладают многие диагностические лаборатории. Более того, точная таксономическая классификация зависит от полных, хорошо аннотированных справочных баз данных. Однако многие группы патогенов, особенно вирусы, недостаточно представлены по сравнению с их предполагаемым разнообразием (Maina et al. 2024). Во-вторых, идентификация резидентных, комменсальных и патогенных последовательностей в наборах метагеномных данных остается сложной задачей без надежного эпидемиологического контекста и стандартизированных методов отбора проб. Наконец, хотя затраты и потребности в инфраструктуре HTS снижаются, они остаются значительными по сравнению с традиционной диагностикой, что может препятствовать внедрению в средах с ограниченными ресурсами (Maina et al. 2024). HTS қуатты диагностикалық мүмкіндіктерді қамтамасыз еткенімен, өсімдіктердің денсаулығын бақылауда оның күнделікті қолданылуын бірнеше қиындықтар шектейді. Біріншіден, дәйектілік деректерінің үлкен көлемін өңдеу, жинау және талдау арнайы биоинформатика дағдыларын және көптеген диагностикалық зертханаларда жоқ расталған құбыр желілерін қажет етеді. Сонымен қатар, нақты таксономиялық классификация жан-жақты, жақсы аннотацияланған анықтамалық деректер базасына байланысты. Дегенмен, көптеген патогендік топтар, әсіресе вирустар, олардың болжамды әртүрлілігімен салыстырғанда аз ұсынылған (Maina et al. 2024). Екіншіден, метагеномдық деректер жиынындағы резиденттік, комменсалды және патогендік тізбектерді анықтау сенімді эпидемиологиялық контекстсіз және стандартталған іріктеу әдістерінсіз қиын болып қала береді. Соңында, HTS үшін шығындар мен инфрақұрылымдық қажеттіліктер азайып бара жатқанымен, олар ресурс шектеулі орталарда қабылдауға кедергі келтіруі мүмкін дәстүрлі диагностикамен салыстырғанда маңызды болып қала береді (Maina et al. 2024).

HTS allows for the simultaneous detection, discovery, and genomic analysis of a broad range of plant pathogens from single tests, placing it in a distinctive position within modern diagnostics. The sequence data obtained through HTS can be used for further analyses such as phylogenetic studies, comparative genomics, and resistance marker identification, which aid in reconstructing outbreaks, assessing risks, and shaping response plans. Combining metagenomics with powerful bioinformatics tools has thus become crucial for next-generation plant disease diagnostics, especially for emerging and re-emerging pathogens that are difficult to detect with targeted methods (Kutnjak et al. 2021).

Pathogen pangenomics and effector-mediated virulence Пангеномика патогенов и эффектор-опосредованная вирулентность Патоген пангеномикасы және эффекторлар арқылы іске асатын вируленттілік

Pathogen pangenomics has fundamentally transformed the interpretation of virulence in emerging and re-emerging plant diseases by illustrating that a single reference genome often does not encompass the full extent of genetic variation pertinent to host adaptation. Comparative analyses across multiple pathogen genomes have revealed that crucial virulence determinants, notably effector genes, are frequently situated within the accessory genome, where gene presence–absence variability, structural rearrangements, and transposable element activity are prevalent. These genomic compartments demonstrate a higher rate of evolutionary turnover compared to the conserved core genome, facilitating the rapid acquisition and loss of virulence-associated genes. The methodological frameworks established for the construction and analysis of pathogen pangenomes have further demonstrated that the distribution patterns of accessory genes are markedly affected by ecological and evolutionary factors such as host range, geographic origin, and population structure. Consequently, this provides insight into rapid adaptation and resistance breakdown (Badet and Croll 2020). A key strength of pangenomic approaches is their ability to reveal presence-absence variation (PAV) and structural variation (SV) that underpin virulence and resistance breakdown (Table 1). A recent pangenome study of the wheat pathogen Zymoseptoria tritici assembled multiple high-quality genomes and demonstrated that genome plasticity, including rearrangements, gene deletions, and variable gene content, is central to host specialization and adaptation, moving the field beyond SNP-only narratives (Lovelace et al. 2023). Additionally, a large, reference-quality pangenome resource was created that enabled more systematic mapping of gene content diversity and provided a platform to ask how pangenome structure affects host–pathogen interactions at the population scale (Badet et al. 2020). Together, these studies established an important practical lesson for outbreak-relevant research: virulence-related diversity is often driven by gene content and SVs, so surveillance that relies exclusively on read mapping to a single reference can miss lineage-defining virulence determinants. Пангеномика патогенов фундаментально изменила интерпретацию вирулентности возникающих и вновь возникающих болезней растений, продемонстрировав, что один эталонный геном часто не охватывает всю степень генетической изменчивости, имеющей отношение к адаптации хозяина. Сравнительный анализ геномов нескольких патогенов показал, что важнейшие детерминанты вирулентности, особенно эффекторные гены, часто расположены внутри акцессорного генома, где преобладают вариабельность присутствия-отсутствия генов, структурные перестройки и активность мобильных элементов. Эти геномные компартменты демонстрируют более высокую скорость эволюционного оборота по сравнению с консервативным основным геномом, что способствует быстрому приобретению и потере генов, связанных с вирулентностью. Методологические основы, созданные для построения и анализа пангеномов патогенов, также продемонстрировали, что на характер распределения дополнительных генов заметно влияют экологические и эволюционные факторы, такие как диапазон хозяев, географическое происхождение и структура популяции. Следовательно, это дает представление о быстрой адаптации и разрушении сопротивления (Бадет и Кролл, 2020). Ключевым преимуществом пангеномных подходов является их способность выявлять вариации присутствия-отсутствия (PAV) и структурные вариации (SV), которые лежат в основе вирулентности и нарушения устойчивости (таблица 1). Недавнее пангеномное исследование патогена пшеницы Zymoseptoria tritici собрало множество высококачественных геномов и продемонстрировало, что пластичность генома, включая перестройки, делеции генов и вариабельное содержание генов, играет центральную роль в специализации и адаптации хозяина, выводя эту область за пределы повествований, основанных только на SNP (Lovelace et al. 2023). Кроме того, был создан большой пангеномный ресурс эталонного качества, который позволил более систематически картировать разнообразие содержания генов и предоставил платформу для изучения того, как структура пангенома влияет на взаимодействие хозяина и патогена в масштабе популяции (Badet et al. 2020). В совокупности эти исследования позволили извлечь важный практический урок для исследований, связанных со вспышками: разнообразие, связанное с вирулентностью, часто обусловлено содержанием генов и SV, поэтому надзор, который опирается исключительно на сопоставление чтения с одним эталоном, может упускать из виду детерминанты вирулентности, определяющие линию передачи. Патогендік пангеномика бір анықтамалық геном көбінесе иесінің бейімделуіне қатысты генетикалық вариацияның толық көлемін қамтымайтынын көрсету арқылы жаңадан пайда болған және қайта пайда болған өсімдік ауруларының вируленттілік интерпретациясын түбегейлі өзгертті. Көптеген патогендік геномдар бойынша салыстырмалы талдаулар маңызды вируленттілік детерминанттары, әсіресе эффекторлық гендер, геннің болуы-болмауы өзгергіштігі, құрылымдық қайта құрулар және транспозициялық элемент белсенділігі басым болатын қосымша геномда жиі орналасатынын көрсетті. Бұл геномдық бөлімдер сақталған негізгі геноммен салыстырғанда эволюциялық айналымның жоғары жылдамдығын көрсетеді, бұл вируленттілікпен байланысты гендердің тез алынуын және жоғалуын жеңілдетеді. Патогендік пангеномдарды құру және талдау үшін құрылған әдістемелік негіздер қосымша гендердің таралу заңдылықтарына қожайынның таралу аймағы, географиялық шығу тегі және популяция құрылымы сияқты экологиялық және эволюциялық факторлар айтарлықтай әсер ететінін көрсетті. Демек, бұл жылдам бейімделу және қарсылықтың бұзылуы туралы түсінік береді (Badet and Croll 2020). Пангеномикалық әдістердің негізгі күші олардың вируленттілік пен төзімділіктің бұзылуын негіздейтін қатысу-болмау вариациясын (PAV) және құрылымдық вариацияны (SV) анықтау қабілеті болып табылады (1-кесте). Zymoseptoria tritici бидай қоздырғышының жуырда жүргізілген пангеномдық зерттеуі бірнеше жоғары сапалы геномдарды жинады және геномның пластикасы, соның ішінде қайта құрулар, гендердің жойылуы және ауыспалы ген мазмұны, өрісті тек SNP-ге қатысты әңгімелерден тыс жылжытатын мамандандыру мен бейімделу үшін орталық болып табылатынын көрсетті (Lovelace және т.б.). Сонымен қатар, ген мазмұнының әртүрлілігін жүйелі түрде картаға түсіруге мүмкіндік беретін және пангеном құрылымының популяциялық масштабта хост пен патогенді өзара әрекеттесуіне қалай әсер ететінін сұрау үшін платформаны қамтамасыз ететін үлкен, анықтамалық сапалы пангеном ресурсы жасалды (Badet et al. 2020). Бұл зерттеулер бірігіп індетке қатысты зерттеулер үшін маңызды практикалық сабақ берді: вируленттілікке байланысты әртүрлілік көбінесе гендердің мазмұны мен SV-ге байланысты, сондықтан тек бір сілтемеге оқу картасына сүйенетін бақылау текті анықтайтын вируленттілік детерминанттарын өткізіп жіберуі мүмкін.

Effector-mediated virulence is particularly well served by pangenomics because effector repertoires are often shaped by duplications, deletions, and copy-number variation (CNV) in dynamic genomic regions. Research on transposon-driven genome evolution in Verticillium dahliae revealed that transposable elements can promote adaptive evolution through genome rearrangements and duplications, mainly in lineage-specific regions (Faino et al. 2016). These regions are exactly the type of genomic architecture that can hasten alterations in effector complements and other virulence traits. Recent research has critically analyzed the conceptual frameworks of 'two-speed' genome evolution. These studies support the observed connection between dynamic, repeat-rich regions and effector-like genes. However, they also caution against universally applying this model across all pathogen groups (Torres et al. 2020). The consensus is nuanced: while “fast” compartments can enable quick adaptation, the mechanisms and predictability of effector evolution vary among taxa, which is important when applying genomics to risk forecasting. Эффекторно-опосредованная вирулентность особенно хорошо обслуживается пангеномикой, поскольку эффекторный репертуар часто формируется за счет дупликаций, делеций и вариаций числа копий (CNV) в динамических геномных регионах. Исследования эволюции генома Verticillium dahliae, управляемой транспозонами, показали, что мобильные элементы могут способствовать адаптивной эволюции посредством перестроек и дупликаций генома, главным образом в регионах, специфичных для линии (Faino et al. 2016). Эти области представляют собой именно тот тип геномной архитектуры, который может ускорять изменения в эффекторном наборе и других признаках вирулентности. Недавние исследования критически проанализировали концептуальные основы «двухскоростной» эволюции генома. Эти исследования подтверждают наблюдаемую связь между динамическими, богатыми повторами областями и эффекторными генами. Однако они также предостерегают от повсеместного применения этой модели ко всем группам патогенов (Торрес и др., 2020). Консенсус имеет нюансы: хотя «быстрые» компартменты могут обеспечить быструю адаптацию, механизмы и предсказуемость эволюции эффекторов различаются среди таксонов, что важно при применении геномики для прогнозирования рисков. Эффекторлық вируленттілік әсіресе пангеномикамен жақсы қызмет етеді, өйткені эффекторлық репертуарлар көбінесе динамикалық геномдық аймақтарда қайталанулар, жоюлар және көшіру санының вариациясы (CNV) арқылы қалыптасады. Verticillium dahliae-де транспозонға негізделген геном эволюциясы бойынша зерттеулер транспозонды элементтердің геномды қайта құру және қайталау арқылы бейімделу эволюциясына ықпал ете алатынын анықтады, негізінен тектік спецификалық аймақтарда (Faino et al. 2016). Бұл аймақтар эффекторлық комплементтердің және басқа вируленттілік белгілерінің өзгеруін тездететін геномдық архитектураның дәл түрі болып табылады. Соңғы зерттеулер «екі жылдамдықты» геном эволюциясының тұжырымдамалық негіздерін сыни тұрғыдан талдады. Бұл зерттеулер динамикалық, қайталанатын аймақтар мен эффектор тәрізді гендер арасындағы байқалған байланысты қолдайды. Дегенмен, олар сонымен қатар бұл модельді барлық патогендік топтарда әмбебап қолданудан сақтандырады (Torres et al. 2020). Консенсус нюансты: «жылдам» бөлімдер жылдам бейімделуге мүмкіндік берсе де, эффекторлық эволюцияның механизмдері мен болжамдылығы таксондар арасында өзгереді, бұл тәуекелді болжау үшін геномиканы қолдану кезінде маңызды.

Methodologically, the field has advanced from multi-reference assemblies to pangenome graphs, which better capture SV and CNV than linear references. A recent pangenome graph analysis of an oomycete plant pathogen (spinach downy mildew) showed that virulence-related genes can cluster in large CNV-rich regions and that graph-based discovery can reveal variation at exceptional resolution (Skiadas et al. 2024). A key limitation in effector research is the common disconnect between effector prediction and actual effector function. Systematic evaluations of effector discovery methods reveal that silico predictions based on signal peptides, secretion motifs, subcellular localization, structural features, comparative genomics, and infection-stage expression identify only a portion of biologically active effectors. Additionally, delivery mechanisms vary greatly across different pathogen groups (Lovelace et al. 2023). Effector repertoires cannot be reliably determined using just a single generic pipeline; they need pathogen-specific optimization and validation. Meanwhile, comparative pangenome analyses show that many studies still depend heavily on effector-like annotations without functional proof, which results in inflated candidate sets and unclear connections to virulence. A more comprehensive analytical framework has developed, triangulating multiple evidence sources: gene presence-absence variation or copy-number changes detected through pangenome analysis, transcriptional support during infection, and genetic or molecular validation methods such as gene knockouts, allele replacement, or host recognition assays. This integrative approach is essential for linking genomic variation to phenotypic outcomes and for correctly interpreting resistance breakdown, because changes in effector copy number or accessory gene content are biologically meaningful only when they translate into altered infection dynamics or host responses. Методологически эта область продвинулась от сборок с несколькими ссылками к пангеномным графам, которые лучше отражают SV и CNV, чем линейные ссылки. Недавний графический анализ пангенома растительного патогена оомицета (ложная мучнистая роса шпината) показал, что гены, связанные с вирулентностью, могут группироваться в больших регионах, богатых CNV, и что открытие на основе графов может выявить вариации с исключительным разрешением (Skiadas et al. 2024). Ключевым ограничением в исследованиях эффекторов является общее несоответствие между прогнозированием эффекторов и фактической эффекторной функцией. Систематические оценки методов обнаружения эффекторов показывают, что предсказания silico, основанные на сигнальных пептидах, мотивах секреции, субклеточной локализации, структурных особенностях, сравнительной геномике и экспрессии на стадии инфекции, идентифицируют только часть биологически активных эффекторов. Кроме того, механизмы доставки сильно различаются в зависимости от разных групп патогенов (Lovelace et al. 2023). Репертуар эффекторов не может быть надежно определен с использованием только одного общего конвейера; они нуждаются в оптимизации и проверке с учетом патогенов. Между тем, сравнительный пангеномный анализ показывает, что многие исследования по-прежнему сильно зависят от эффекторных аннотаций без функциональных доказательств, что приводит к раздутым наборам кандидатов и неясным связям с вирулентностью. Была разработана более комплексная аналитическая система, триангуляция множества источников доказательств: вариации присутствия-отсутствия генов или изменения количества копий, обнаруженные с помощью анализа пангенома, поддержка транскрипции во время инфекции, а также методы генетической или молекулярной проверки, такие как нокаут генов, замена аллелей или анализы распознавания хозяина. Этот интегративный подход важен для связи геномных вариаций с фенотипическими исходами и для правильной интерпретации нарушения устойчивости, поскольку изменения в количестве эффекторных копий или содержании дополнительных генов имеют биологическое значение только тогда, когда они трансформируются в измененную динамику инфекции или реакции хозяина. Әдістемелік тұрғыдан алғанда, өріс көп анықтамалық жинақтардан SV және CNV сызықтық сілтемелерге қарағанда жақсы түсіретін пангеномдық графиктерге дейін жетілді. Оомицеттер өсімдік қоздырғышының (шпинат мамық көгеру) жуырда жүргізілген пангеномдық графикалық талдауы вируленттілікке байланысты гендер CNV-ға бай үлкен аймақтарда топтаса алатындығын және графикаға негізделген ашу ерекше ажыратымдылықтағы вариацияны анықтай алатынын көрсетті (Skiadas et al. 2024). Эффекторлық зерттеулердегі негізгі шектеу - эффекторды болжау мен нақты эффекторлық функция арасындағы жалпы ажырату. Эффекторларды табу әдістерін жүйелі бағалау сигналдық пептидтерге, секреция мотивтеріне, субклеткалық локализацияға, құрылымдық ерекшеліктерге, салыстырмалы геномикаға және инфекция сатысының экспрессиясына негізделген кремнийді болжау биологиялық белсенді эффекторлардың бір бөлігін ғана анықтайтынын көрсетеді. Сонымен қатар, жеткізу механизмдері әртүрлі патогендік топтарда айтарлықтай өзгереді (Lovelace et al. 2023). Эффекторлардың репертуарларын тек бір жалпы құбыр желісін пайдаланып сенімді анықтау мүмкін емес; олар патогенге тән оңтайландыру мен валидацияны қажет етеді. Сонымен қатар, салыстырмалы пангеномдық талдаулар көптеген зерттеулер әлі де функционалдық дәлелі жоқ эффекторға ұқсас аннотацияларға тәуелді екенін көрсетеді, бұл үміткерлер жиынтығының жоғарылауына және вируленттілікпен анық емес байланыстарға әкеледі. Неғұрлым жан-жақты аналитикалық жүйе әзірленді, ол бірнеше дәлелдеу көздерін триангуляциялайды: геннің болуы-болмауының вариациясы немесе пангеномды талдау арқылы анықталған көшіру санының өзгеруі, инфекция кезінде транскрипциялық қолдау және генді нокаут, аллельді ауыстыру немесе хостты тану талдаулары сияқты генетикалық немесе молекулалық валидация әдістері. Бұл интегративті тәсіл геномдық вариацияны фенотиптік нәтижелермен байланыстыру және төзімділіктің бұзылуын дұрыс түсіндіру үшін өте маңызды, өйткені эффекторлық көшірме санындағы немесе қосымша ген мазмұнын өзгерту инфекция динамикасына немесе хост реакцияларына ауысқанда ғана биологиялық мағыналы болады.

Pangenomics is increasingly used to link virulence evolution to recent outbreaks. For instance, population-genomic analyses of wheat blast reveal how different mating events and gene flow can generate new pathogenic groups, suggesting that effector repertoires and adaptability may be assembled through demographic history rather than solely through gradual local mutations. Пангеномика всё чаще используется для связи эволюции вирулентности с недавними вспышками. Например, популяционно‑геномный анализ патогенов картофеля может выявлять локусы адаптации и линии, связанные с конкретными интродукциями и эпидемическими событиями (Duan et al. 2025). Это расширяет классические подходы, связывающие эволюцию патогенов и эпидемиологию (Stukenbrock and McDonald 2008; Ristaino et al. 2021). Пангеномика вируленттіліктің эволюциясын соңғы өршулермен байланыстыру үшін барған сайын көбірек қолданылады. Мысалы, картоп патогендерінің популяциялық‑геномдық талдауы нақты интродукциялармен және эпидемиялық оқиғалармен байланысты бейімделу локустары мен желілерін анықтай алады (Duan et al. 2025). Бұл патоген эволюциясы мен эпидемиологияны байланыстыратын классикалық тәсілдерді толықтырады (Stukenbrock and McDonald 2008; Ristaino et al. 2021).

Table 1Таблица 1Кесте 1

Representative plant pathogens analyzed using pangenome approaches and key biological insights.Репрезентативные фитопатогены, проанализированные с использованием пангеномики, и ключевые биологические выводы.Пангеномдық тәсілдермен талданған өсімдік патогендерінің мысалдары және негізгі биологиялық қорытындылар.

CNV - Copy Number Variation; HGT - Horizontal Gene Transfer; RIP - Repeat-Induced Point mutation; SNP - Single Nucleotide PolymorphismCNV - вариация числа копий; HGT - горизонтальный перенос генов; RIP - мутации точечных замен, индуцированные повторами (Repeat-Induced Point mutation); SNP - однонуклеотидный полиморфизм.CNV - көшірме санының вариациясы; HGT - гендердің горизонтальды тасымалдануы; RIP — қайталанулар индуцирлейтін нүктелік мутация (Repeat-Induced Point mutation); SNP - бір нуклеотидтік полиморфизм.

Prediction and risk assessmentПрогнозирование и оценка рискаБолжау және тәуекелді бағалау

Data-driven prediction and risk assessment increasingly depend on integrating diverse evidence streams, including pathogen genomic data, high-throughput diagnostics, climate and weather variables, host distributions, and trade and movement data. This integration helps to forecast where and when emerging or re-emerging disease events are most likely, guiding surveillance and intervention efforts. Global analyses have quantified crop losses from pathogens and pests, establishing a baseline for risk prioritization and highlighting the disproportionate burden on key food crops (Savary et al. 2019). Similarly, macroecological analyses reveal the continuous worldwide spread of crop pests and pathogens. They associate invasion patterns with environmental and socioeconomic factors, underscoring the importance of predictive, spatial risk mapping over reactive approaches (D. Bebber et al. 2014). Прогнозирование и оценка риска всё больше опираются на интеграцию разнородных потоков данных: геномика патогенов, HTS-диагностика, климат и погода, распределение хозяев, а также торговля и перемещения. Такая интеграция помогает предсказывать, где и когда наиболее вероятны события возникновения/повторного возникновения, и направлять надзор и меры вмешательства. Глобальные оценки потерь урожая и макроэкологические анализы подчёркивают необходимость предиктивного пространственного картирования риска, а не только реактивных мер (Savary et al. 2019; D. Bebber et al. 2014). Болжау және тәуекелді бағалау әртүрлі дерек көздерін біріктіруге көбірек тәуелді: патоген геномикасы, HTS-диагностика, климат/ауа райы айнымалылары, иелердің таралуы, сауда және қозғалыс деректері. Мұндай интеграция аурудың пайда болуы/қайта пайда болуы ең ықтимал орын-уақыттарын болжауға және қадағалау мен араласу шараларын жоспарлауға көмектеседі. Жаһандық өнім шығыны бағалары мен макроэкологиялық талдаулар реактивті тәсілдерден гөрі кеңістіктік тәуекел карталарын алдын ала құрудың маңызын көрсетеді (Savary et al. 2019; D. Bebber et al. 2014).

Forecasting and risk assessment for plant diseases encounter unique challenges that impact model accuracy and transferability. These include issues like imperfect detection, significant spatial heterogeneity, reliance on host phenology and management, changing drivers due to climate change, and structural uncertainty when extrapolating beyond observed conditions. If these factors are not explicitly addressed, they can lead to overly confident risk predictions (Cunniffe et al. 2015). These limitations are particularly significant for emerging and re-emerging threats, where surveillance data are limited, emergence events might be infrequent but impactful, and pathway data are incomplete. Genomic surveillance frameworks indicate that outbreak analysis and risk assessment are more accurate when genomic signals such as evidence of multiple emergence events, rapid population growth, or new virulence profiles are combined with detailed spatial–temporal and pathway metadata. Without this integration, both reconstructing outbreaks and predicting their course become considerably more challenging (Ristaino et al. 2021). Overall, these studies support creating iterative, updateable risk models that assess uncertainty, address sampling bias and missing metadata, and integrate predictive analytics with surveillance planning. This strategy guarantees that data-driven outcomes remain effective for quarantine prioritization, targeted monitoring, and rapid deployment of control measures. Прогнозирование болезней растений сталкивается с особыми проблемами: неполная выявляемость, сильная пространственная неоднородность, зависимость от фенологии/агротехники, меняющиеся драйверы при климатических сдвигах и структурная неопределённость при экстраполяции. Если это не учитывать, модели дают чрезмерно уверенные оценки риска (Cunniffe et al. 2015). Для возникающих угроз ситуация осложняется дефицитом надзорных данных и неполнотой информации о путях заноса; более надёжные оценки достигаются при объединении геномных сигналов (многократные интродукции, быстрый рост, новые профили вирулентности) с пространственно‑временными и «pathway» метаданными (Ristaino et al. 2021). Практический вывод — строить итеративные обновляемые модели риска, явно учитывающие неопределённость, смещение выборки и пропуски метаданных, и связывать прогнозирование с планированием мониторинга. Өсімдік ауруларын болжауда модельдің дәлдігі мен тасымалдануын төмендететін ерекше қиындықтар бар: анықтаудың толық еместігі, кеңістіктік гетерогенділік, фенология мен агробасқаруға тәуелділік, климат өзгерісіне байланысты драйверлердің ауысуы және байқаудан тыс жағдайларға экстраполяция кезіндегі құрылымдық белгісіздік. Бұлар ескерілмесе, тәуекел шамадан тыс сенімді бағалануы мүмкін (Cunniffe et al. 2015). Жаңа/қайта пайда болатын қауіптерде қадағалау деректері аз және жол деректері толық емес; геномдық сигналдарды (көп мәрте интродукция, тез өсу, жаңа вируленттілік профильдері) кеңістіктік-уақыттық және «pathway» метадеректерімен біріктіргенде өршуді талдау мен тәуекел бағалау дәлірек болады (Ristaino et al. 2021). Сондықтан белгісіздікті бағалайтын, үлгі алу-жақтылығын және метадерек олқылықтарын ескеретін әрі болжауды мониторинг жоспарымен байланыстыратын итеративті жаңартылатын тәуекел модельдері қажет.

ConclusionsВыводыҚорытынды

Emerging and re-emerging plant diseases pose an escalating threat to global agricultural production, driven by climate change, intensified cropping systems, the genetic uniformity of cultivated plants, and increased connectivity through international trade and the movement of planting materials. As demonstrated throughout this review, genetic and genomic approaches have become central to understanding these processes, enabling a shift from predominantly reactive disease management toward proactive surveillance, analysis, and risk-informed intervention. Genomic surveillance has substantially improved the reconstruction of plant disease outbreaks by providing strain-level resolution of pathogen populations and insights into origins, transmission pathways, and evolutionary dynamics. However, the effectiveness of such approaches depends critically on representative sampling, standardized metadata, and analytical frameworks that account for population structure, recombination, and demographic history. Without integration of genomic data with spatial, temporal, host, and pathway information, outbreak reconstruction and epidemiological inference remain incomplete. Возникающие и повторно возникающие болезни растений представляют нарастающую угрозу мировой агропродукции из‑за изменения климата, интенсификации систем земледелия, генетической однородности культур и усиления международной связанности. Генетические и геномные подходы смещают управление от преимущественно реактивного к проактивному надзору, анализу и вмешательствам, основанным на риске. Геномный мониторинг улучшил реконструкцию вспышек, но его эффективность критически зависит от репрезентативного отбора проб, стандартизированных метаданных и моделей, учитывающих структуру популяций, рекомбинацию и демографическую историю; без интеграции с пространственно‑временной, хозяйской и «pathway» информацией выводы остаются неполными. Өсімдіктердің жаңа пайда болатын және қайта пайда болатын аурулары климаттың өзгеруі, егіншілік жүйелерінің қарқындануы, мәдени өсімдіктердің генетикалық біркелкілігі және халықаралық сауда мен отырғызу материалдарының қозғалысы арқылы байланыстылықтың артуы салдарынан жаһандық ауыл шаруашылығы өндірісіне өсіп келе жатқан қауіп төндіреді. Генетикалық және геномдық тәсілдер аурумен күресті реактивтіден проактивті қадағалау, талдау және тәуекелге негізделген араласуға көшіруге мүмкіндік береді. Геномдық мониторинг өршулерді реконструкциялауды жақсартты, бірақ оның тиімділігі репрезентативті үлгі алуға, стандартталған метадеректерге және популяциялық құрылым, рекомбинация, демографиялық тарихты ескеретін талдау шеңберлеріне тәуелді; геномдық деректер кеңістіктік‑уақыттық, иелік және «pathway» ақпаратпен біріктірілмесе, қорытындылар толық болмайды.

In summary, genetic and genomic approaches now underpin modern strategies for understanding and managing emerging and re-emerging plant diseases. Future progress will require closer integration among genomic surveillance, diagnostics, pangenomics, and predictive modeling, supported by standardized data practices, international collaboration, and sustained investment in genomic infrastructure. These integrated frameworks are essential for translating genomic knowledge into effective disease prevention, containment, and long-term resilience of agricultural systems. В целом, генетические и геномные подходы лежат в основе современных стратегий понимания и контроля возникающих и повторно возникающих болезней растений. Дальнейший прогресс потребует тесной интеграции геномного надзора, диагностики, пангеномики и предиктивного моделирования при поддержке стандартов данных, международного сотрудничества и устойчивых инвестиций в инфраструктуру. Такие интегрированные рамки необходимы для перевода геномных знаний в профилактику, локализацию вспышек и повышение долгосрочной устойчивости агросистем. Қорытындылай келе, генетикалық және геномдық тәсілдер өсімдіктердің жаңа пайда болатын және қайта пайда болатын ауруларын түсіну мен басқарудың қазіргі стратегияларының негізі болып отыр. Алдағы прогресс геномдық қадағалау, диагностика, пангеномика және болжау модельдерін тығыз біріктіруді, сондай‑ақ деректер стандарттарын, халықаралық ынтымақтастықты және геномдық инфрақұрылымға тұрақты инвестицияны қажет етеді. Мұндай интеграцияланған шеңберлер геномдық білімді аурудың алдын алу, оқшаулау және агрожүйелердің ұзақ мерзімді төзімділігіне айналдыру үшін маңызды.

FundingФинансированиеҚаржыландыру

This research was funded by the Ministry of Agriculture of the Republic of Kazakhstan, BR22887230 “Development of an effective population management system for quarantine pests, with limited distribution in the Republic of Kazakhstan” Данное исследование было профинансировано Министерством сельского хозяйства Республики Казахстан, грант BR22887230 «Разработка эффективной системы управления популяциями карантинных вредителей с ограниченным распространением в Республике Казахстан». Бұл зерттеуді Қазақстан Республикасы Ауыл шаруашылығы министрлігі BR22887230 «ҚР аумағында таралуы шектеулі карантиндік зиянкестердің тиімді популяциясын басқару жүйесін әзірлеу» қаржыландырды.

Author contributionsAuthor contributionsAuthor contributions

The manuscript was written through the contributions of all authors. All authors have given approval to the final version of the manuscript.Данная рукопись была написана при участии всех авторов. Все авторы одобрили окончательную версию рукописи.Қолжазба барлық авторлардың еңбегі арқылы жазылған. Барлық авторлар қолжазбаның соңғы нұсқасын мақұлдады.

Competing InterestsКонфликт интересовМүдделер қақтығысы

The authors declare no competing interests.Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.Авторлар бәсекелес мүдделер жоқ деп мәлімдейді.

ReferencesЛитератураӘдебиеттер

1. Agarwal V, Stubits R, Nassrullah Z, Dillon MM. 2023. Pangenome insights into the diversification and disease specificity of worldwide Xanthomonas outbreaks. Front Microbiol. 14:1213261. https://doi.org/10.3389/fmicb.2023.1213261
2. Badet T, Croll D. 2020. The rise and fall of genes: origins and functions of plant pathogen pangenomes. Current Opinion in Plant Biology. 56:65–73. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2020.04.009
3. Badet T, Oggenfuss U, Abraham L, McDonald BA, Croll D. 2020. A 19-isolate reference-quality global pangenome for the fungal wheat pathogen Zymoseptoria tritici. BMC Biol. 18(1):12. https://doi.org/10.1186/s12915-020-0744-3
4. Baltrus DA, Nishimura MT, Romanchuk A, Chang JH, Mukhtar MS, Cherkis K, Roach J, Grant SR, Jones CD, Dangl JL. 2011. Dynamic evolution of pathogenicity revealed by sequencing and comparative genomics of 19 Pseudomonas syringae isolates. PLoS Pathog. 7(7):e1002132. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1002132
5. Bebber D, Holmes T, Gurr S. 2014. The global spread of crop pests and pathogens. Global Ecology and Biogeography. 23. https://doi.org/10.1111/geb.12214
6. Bebber DP, Holmes T, Gurr SJ. 2014. The global spread of crop pests and pathogens. Global Ecology and Biogeography. 23(12):1398–1407. https://doi.org/10.1111/geb.12214
7. Boykin LM, Sseruwagi P, Alicai T, Ateka E, Mohammed IU, Stanton J-AL, Kayuki C, Mark D, Fute T, Erasto J, et al. 2019. Tree Lab: Portable Genomics for Early Detection of Plant Viruses and Pests in Sub-Saharan Africa. Genes. 10(9):632. https://doi.org/10.3390/genes10090632
8. Cunniffe NJ, Koskella B, E. Metcalf CJ, Parnell S, Gottwald TR, Gilligan CA. 2015. Thirteen challenges in modelling plant diseases. Epidemics. 10:6–10. https://doi.org/10.1016/j.epidem.2014.06.002
9. Everhart S, Gambhir N, Stam R. 2021. Population Genomics of Filamentous Plant Pathogens—A Brief Overview of Research Questions, Approaches, and Pitfalls. Phytopathology®. 111(1):12–22. https://doi.org/10.1094/PHYTO-11-20-0527-FI
10. Faino L, Seidl MF, Shi-Kunne X, Pauper M, van den Berg GCM, Wittenberg AHJ, Thomma BPHJ. 2016. Transposons passively and actively contribute to evolution of the two-speed genome of a fungal pathogen. Genome Res. 26(8):1091–1100. https://doi.org/10.1101/gr.204974.116
11. Fisher MC, Henk DA, Briggs CJ, Brownstein JS, Madoff LC, McCraw SL, Gurr SJ. 2012. Emerging fungal threats to animal, plant and ecosystem health. Nature. 484(7393):186–194. https://doi.org/10.1038/nature10947
12. Grünwald NJ, McDonald BA, Milgroom MG. 2016. Population Genomics of Fungal and Oomycete Pathogens. Annu Rev Phytopathol. 54:323–346. https://doi.org/10.1146/annurev-phyto-080614-115913
13. Haas BJ, Kamoun S, Zody MC, Jiang RHY, Handsaker RE, Cano LM, Grabherr M, Kodira CD, Raffaele S, Torto-Alalibo T, et al. 2009. Genome sequence and analysis of the Irish potato famine pathogen Phytophthora infestans. Nature. 461(7262):393–398. https://doi.org/10.1038/nature08358
14. Hubbard A, Lewis CM, Yoshida K, Ramirez-Gonzalez RH, de Vallavieille-Pope C, Thomas J, Kamoun S, Bayles R, Uauy C, Saunders DG. 2015. Field pathogenomics reveals the emergence of a diverse wheat yellow rust population. Genome Biol. 16(1):23. https://doi.org/10.1186/s13059-015-0590-8
15. Jaksa-Czotter N, Nagyné Galbács Z, Jahan A, Demián E, Várallyay É. 2024. Viromes of Plants Determined by High-Throughput Sequencing of Virus-Derived siRNAs. Methods Mol Biol. 2732:179–198. https://doi.org/10.1007/978-1-0716-3515-5_13
16. Kutnjak D, Tamisier L, Adams I, Boonham N, Candresse T, Chiumenti M, De Jonghe K, Kreuze JF, Lefebvre M, Silva G, et al. 2021. A Primer on the Analysis of High-Throughput Sequencing Data for Detection of Plant Viruses. Microorganisms. 9(4):841. https://doi.org/10.3390/microorganisms9040841
17. Lovelace AH, Dorhmi S, Hulin MT, Li Y, Mansfield JW, Ma W. 2023. Effector Identification in Plant Pathogens. Phytopathology®. 113(4):637–650. https://doi.org/10.1094/PHYTO-09-22-0337-KD
18. Maina S, Donovan NJ, Plett K, Bogema D, Rodoni BC. 2024. High-throughput sequencing for plant virology diagnostics and its potential in plant health certification. Front Hortic 3:1388028. https://doi.org/10.3389/fhort.2024.1388028
19. Massart S, Olmos A, Jijakli H, Candresse T. 2014. Current impact and future directions of high throughput sequencing in plant virus diagnostics. Virus Res. 188:90–96. https://doi.org/10.1016/j.virusres.2014.03.029
20. McDonald BA, Stukenbrock EH. 2016. Rapid emergence of pathogens in agro-ecosystems: global threats to agricultural sustainability and food security. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 371(1709):20160026. https://doi.org/10.1098/rstb.2016.0026
21. Möller M, Stukenbrock EH. 2017. Evolution and genome architecture in fungal plant pathogens. Nat Rev Microbiol. 15(12):756–771. https://doi.org/10.1038/nrmicro.2017.76
22. Montesinos-López OA, Montesinos-López A, Pérez-Rodríguez P, Barrón-López JA, Martini JWR, Fajardo-Flores SB, Gaytan-Lugo LS, Santana-Mancilla PC, Crossa J. 2021. A review of deep learning applications for genomic selection. BMC Genomics. 22(1):19. https://doi.org/10.1186/s12864-020-07319-x
23. Nizamani MM, Zhang Q, Muhae-Ud-Din G, Wang Y. 2023. High-throughput sequencing in plant disease management: a comprehensive review of benefits, challenges, and future perspectives. Phytopathol Res. 5(1):44. https://doi.org/10.1186/s42483-023-00199-5
24. Plissonneau C, Hartmann FE, Croll D. 2018. Pangenome analyses of the wheat pathogen Zymoseptoria tritici reveal the structural basis of a highly plastic eukaryotic genome. BMC Biol. 16(1):5. https://doi.org/10.1186/s12915-017-0457-4
25. Raza MM, Bebber DP. 2022. Climate change and plant pathogens. Current Opinion in Microbiology. 70:102233. https://doi.org/10.1016/j.mib.2022.102233
26. Ristaino JB, Anderson PK, Bebber DP, Brauman KA, Cunniffe NJ, Fedoroff NV, Finegold C, Garrett KA, Gilligan CA, Jones CM, et al. 2021. The persistent threat of emerging plant disease pandemics to global food security. Proceedings of the National Academy of Sciences. 118(23):e2022239118. https://doi.org/10.1073/pnas.2022239118
27. Roossinck MJ, Martin DP, Roumagnac P. 2015. Plant Virus Metagenomics: Advances in Virus Discovery. Phytopathology®. 105(6):716–727. https://doi.org/10.1094/PHYTO-12-14-0356-RVW
28. Savary S, Willocquet L, Pethybridge SJ, Esker P, McRoberts N, Nelson A. 2019. The global burden of pathogens and pests on major food crops. Nat Ecol Evol. 3(3):430–439. https://doi.org/10.1038/s41559-018-0793-y
29. Skiadas P, Mendel MN, Elberse J, Ackerveken GV den, Jonge R de, Seidl MF. 2026. Pangenome graph analysis reveals evolution of resistance breaking in spinach downy mildew. PLOS Biology. 24(1):e3003596. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.3003596
30. Skiadas P, Riera Vidal S, Dommisse J, Mendel MN, Elberse J, Van den Ackerveken G, de Jonge R, Seidl MF. 2024. Pangenome graph analysis reveals extensive effector copy-number variation in spinach downy mildew. PLoS Genet. 20(10):e1011452. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1011452
31. Sperschneider J. 2020. Machine learning in plant-pathogen interactions: empowering biological predictions from field scale to genome scale. New Phytol. 228(1):35–41. https://doi.org/10.1111/nph.15771
32. Syme RA, Tan K-C, Rybak K, Friesen TL, McDonald BA, Oliver RP, Hane JK. 2018. Pan-Parastagonospora Comparative Genome Analysis—Effector Prediction and Genome Evolution. Genome Biol Evol. 10(9):2443–2457. https://doi.org/10.1093/gbe/evy192
33. Torres DE, Oggenfuss U, Croll D, Seidl MF. 2020. Genome evolution in fungal plant pathogens: looking beyond the two-speed genome model. Fungal Biology Reviews. 34(3):136–143. https://doi.org/10.1016/j.fbr.2020.07.001
34. Upadhyaya SR, Danilevicz MF, Dolatabadian A, Neik TX, Zhang F, Al-Mamun HA, Bennamoun M, Batley J, Edwards D. 2024. Genomics-based plant disease resistance prediction using machine learning. Plant Pathology. 73(9):2298–2309. https://doi.org/10.1111/ppa.13988
35. Villamor DEV, Ho T, Al Rwahnih M, Martin RR, Tzanetakis IE. 2019. High Throughput Sequencing For Plant Virus Detection and Discovery. Phytopathology®. 109(5):716–725. https://doi.org/10.1094/PHYTO-07-18-0257-RVW
36. Yoshida K, Schuenemann VJ, Cano LM, Pais M, Mishra B, Sharma R, Lanz C, Martin FN, Kamoun S, Krause J, et al. 2013. The rise and fall of the Phytophthora infestans lineage that triggered the Irish potato famine.Baulcombe D, editor. eLife. 2:e00731. https://doi.org/10.7554/eLife.00731